Erforschung der molekularen Mechanismen, die raschen evolutionären Anpassungen im "one-speed"-Genom des phytopathogenen Mehltaupilzes der Gerste zu Grunde liegen

PA 861/14-2

Mehltaupilze sind obligat biotrophe Phytopathogene (Ascomyceten), die einer raschen Anpassung im Kontext ihres co-evolutionären Wettstreits mit ihren jeweiligen Wirtspflanzen unterliegen. Der Mehltaupilz der Gerste, Blumeria graminis f.sp. hordei (Bgh) dient als ein Modell-System für diese Pathogene. In der vorangegangenen Förderperiode des Schwerpunktprogramms haben wir das Bgh-Referenzgenom erheblich verbessert, um genomische Veränderungen, die im Zusammenhang mit der experimentellen Evolution dieses Pilzes auftreten, aufspüren zu können. Dieser Ansatz enthüllte ein dynamisches „one-speed“-Genom, das sich in seiner Architektur und seinem (co-)evolutionärem Muster von den sogenannten „two-speed“-Genomen, die für viele andere filamentöse Phytopathogene beschrieben sind, fundamental unterscheidet. Eine Schlüsseleigenschaft des Bgh-Genoms ist das Auftreten von Genom-weit gleichmäßig verteilten (Retro-)Transposons („transposable elements“, TEs), die vor Kurzem eine massive Proliferation erfahren haben und die zum Teil immer noch transkriptionell aktiv sind. Wir haben weiterhin Versuche zur experimentellen Evolution unternommen und ein Bgh-Isolat selektiert, das partiell virulent auf ansonsten hochresistenten mlo-Genotypen der Gerste geworden ist. Die teilweise mlo-Virulenz dieses Isolates ist anscheinend mit einem Fitnessverlust verbunden, der sich in einer reduzierten Virulenz bei anfälligen Wildtyp-Genotypen (Mlo) der Gerste niederschlägt. In der aktuellen Förderperiode des Schwerpunktprogramms möchten wir die scheinbare Schlüsselrolle der TEs als Triebfeder der raschen evolutionären Anpassung bei Mehltaupilzen genauer erforschen. Die einzigartige Genom-Architektur, der hohe Anteil an TEs und ihre erhaltene transkriptionelle Aktivität machen Bgh zu einem idealen experimentellen System, um die biologische Relevanz dieser Elemente in diesem Zusammenhang zu ergründen. Hierfür werden wir gründlich untersuchen, ob die gefundene Variation der Kopienzahl von Effektorgen-Kandidaten zwischen Bgh-Isolaten mit der Aktivität von TEs verknüpft ist. Wir werden ferner die Expressionsprofile ausgewählter (transkriptionell aktiver) TEs unter verschiedenen Stressbedingungen und nach der experimentellen Aufhebung epigenetischer Markierungen, was zu einem „Ausbruch“ („burst“) dieser Elemente führen sollte, analysieren. Zusätzlich werden wir die „epigenetische Landkarte“ von Bgh, die vermutlich an die transkriptionelle Kontrolle der TEs gekoppelt ist, eruieren. Hierbei werden wir DNA-Methylierung und Histon-Modifikationen auf Genom-weiter Ebene studieren und die Expression kleiner RNAs (sRNAs) betrachten. Wir werden schließlich untersuchen, ob ein experimentell induzierter „burst“ der TEs die evolutionäre Anpassung von Bgh an ansonsten unzugängliche Pflanzenumgebungen beschleunigt. Zusammengenommen versprechen diese Ansätze aufzudecken, ob und in welchem Maße TEs in der Tat zur raschen evolutionären Anpassung von Bgh beitragen.

Publikationen

• Frantzeskakis, L., Di Pietro, A., Rep, M., Schirawski, J., Wu, C.‐H. and Panstruga, R. (2020) Rapid evolution in plant–microbe interactions – a molecular genomics perspective. New Phytol. 2020 Feb;225(3):1134-1142. DOI: 10.1111/nph.15966
  
  
• Stefan Kusch, Márk Z. Németh, Niloofar Vaghefi, Heba M. M. Ibrahim, Ralph Panstruga, and Levente Kiss (2020) A Short-Read Genome Assembly Resource for Leveillula taurica Causing Powdery Mildew Disease of Sweet Pepper (Capsicum annuum). Molecular Plant-Microbe Interactions. DOI: 10.1094/MPMI-02-20-0029-A
  
  
• Mirna Barsoum, Stefan Kusch, Lamprinos Frantzeskakis, Ulrich Schaffrath, and Ralph Panstruga (2020) UV mutagenesis coupled with next-generation sequencing as a method for functional interrogation of powdery mildew genomes. Molecular Plant-Microbe Interactions. DOI: 10.1094/MPMI-02-20-0035-TA
  
  
• Isabel ML Saur, Saskia Bauer, Barbara Kracher, Xunli Lu, Lamprinos Franzeskakis, Marion C Müller, Björn Sabelleck, Florian Kümmel, Ralph Panstruga, Takaki Maekawa, Paul Schulze-Lefert (2019) Multiple pairs of allelic MLA immunereceptor-powdery mildew AVRA effectors argue for a direct recognition mechanism. eLife, 8:e44471. DOI: 10.7554/eLife.44471
  
  
• Mirna Barsoum, Björn Sabelleck, Pietro D. Spanu and Ralph Panstruga (2019) Rumble in the Effector Jungle: Candidate Effector Proteins in Interactions of Plants with Powdery Mildew and Rust Fungi. Critical Reviews in Plant Sciences, 38:4, 255-279, DOI: 10.1080/07352689.2019.1653514
  
  
• Lamprinos Frantzeskakis, Márk Z. Németh, Mirna Barsoum, Stefan Kusch, Levente Kiss, Susumu Takamatsu, Ralph Panstruga (2019) The Parauncinula polyspora Draft Genome Provides Insights into Patterns of Gene Erosion and Genome Expansion in Powdery Mildew Fungi. mBio Sep 2019, 10 (5) e01692-19, DOI: 10.1128/mBio.01692-19
  
  
• Pennington, H. G., Jones, R., Kwon, S., Bonciani, G., Thieron, H., Chandler, T., Luong, P., Morgan, S., Przydacz, Bozkurt, T. O., Bowden, S., Craze, M., Wallington, E., Garnett, J., Kwaaitaal, M., Panstruga, R., Cota, E. and Spanu, P. D. S. (2019) The fungal ribonuclease-like effector protein CSEP0064/BEC1054 represses plant immunity and interferes with degradation of host ribosomal RNA. PLoS Pathog. 15(3):e1007620. DOI: 10.1371/journal.ppat.1007620
  
  
• Stefan Kusch, Lamprinos Frantzeskakis, Hannah Thieron, Ralph Panstruga (2018) Small RNAs from cereal powdery mildew pathogens may target host plant genes. Fungal Biology, Volume 122, Issue 11:1050-1063. DOI:10.1016/j.funbio.2018.08.008
  
  
• Lamprinos Frantzeskakis, Stefan Kusch, Ralph Panstruga (2018) The need for speed: compartmentalized genome evolution in filamentous phytopathogens. Molecular Plant Pathology, 20 (1), 3–7. DOI: 10.1111/mpp.12738
  
  
• Frantzeskakis, L., von Dahlen, J.K., Panstruga, R., and Rose, L.E. (2018) Rapid evolution in the tug-of-war between microbes and plants. New Phytologist 219: 12-14. DOI: 10.1111/nph.15220
  
  
• Frantzeskakis, L., Kracher, B., Kusch, S., Yoshikawa-Maekawa, M., Bauer, S., Pedersen, C., Spanu, P. D., Maekawa, T., Schulze-Lefert, P., and Panstruga, R. (2018) Signatures of host specialization and a recent transposable element burst in the dynamic one-speed genome of the fungal barley powdery mildew pathogen. BMC Genomics 19: 381 DOI: 10.1186/s12864-018-4750-6
  
  
• Thordal-Christensen, H., Birch, P. R. J., Spanu, P. D., and Panstruga, R. (2018) Why did filamentous plant pathogens evolve the potential to secrete hundreds of effectors to enable disease? Molecular Plant Pathology 19: 781-785. DOI: 10.1111/mpp.12649

• Spanu, P. D., Panstruga, R. (2017) Editorial: Biotrophic Plant-Microbe Interactions. Frontiers in Plant Science 8: 192. DOI: 10.3389/fpls.2017.00192
  
  
• Bindschedler LV, Panstruga R, Spanu PD (2016) Mildew-Omics: How Global Analyses Aid the Understanding of Life and Evolution of Powdery Mildews. Frontiers in Plant Science 7:123. DOI: 10.3389/fpls.2016.00123